物語の舞台は、いくつかの大戦を経て、つかの間の平和を手に入れた、今とよく似た時代。
かりそめの平和を実感する為に、人々は「ショーとしての戦争」を求めた。
現代を生きる私たちが、テレビを通して戦争を「観戦」するように。
戦闘機のパイロットとして戦うのは、《キルドレ》と呼ばれる子供たち。
彼らは年をとらない。思春期の姿のまま、永遠に生き続ける――空で死なないかぎりは。

物語は、主人公カンナミ・ユーイチ（声・加瀬亮）が、欧州の前線基地「兎離洲(ウリス)」に配属されてくるところから始まる。
ユーイチには、その基地に赴任する以前の記憶がない。
同僚たちは彼を見て意味ありげな表情を浮かべるが、それ以上、何も語ろうとしない。
ユーイチが知っているのは、自分が《キルドレ》であるということと、戦闘機の操縦の仕方だけ。
初めて乗るはずの機体は体になじみ、その優れた戦闘能力は、すぐにユーイチをエースパイロットの座へと押し上げた。

そんなユーイチを、熱いまなざしで見つめるひとりの女性がいた。
基地の司令官であるクサナギ・スイト（声・菊地凛子）。彼女もかつてはエースとして戦ったキルドレのひとり。
まるでずっと、彼を待ち続けていたかのようなスイトの視線に戸惑いながらも、ユーイチはスイトに惹かれてゆく。

一方、基地を取り巻く戦況は日増しに厳しくなっていった。同僚パイロット・ユダガワの死。
ユダガワを墜としたのは、機首に黒豹のマークが描かれた「ティーチャー」と呼ばれるパイロット。
彼は、絶対に勝てない敵として大空に存在する「大人の男」なのだった。反撃に向かい、怪我を負って帰還するスイト。
傷ついたスイトが握り締めたユーイチの手。ふたりは互いに理解を深めあい、激しく求め合ってゆく。

平和な大人たちの求める大規模な攻撃プロジェクトの中で、
仲間が次々に失われていく中、基地に新たなパイロットが増員されてくる。
新任のパイロットが新聞を几帳面に折りたたむのを見たユーイチは、それが、かつて共に戦ったユダガワの癖だったことに気づく。
蘇ってゆくユーイチの記憶。キルドレが背負った、悲しく、切ない宿命の真実。
｢愛しているなら、殺してくれる？｣とせがむ、スイトの言葉の意味。
そのすべてが解き明かされたとき、ユーイチは、自分たちに課せられた運命に立ち向かう決意をするのだった──。
｢ティーチャーを撃墜する（キル　マイ　ファーザー）｣